Cerkiew stoi na dawnym cmentarzu, który kiedyś znajdował się na zachodnich obrzeżach Kołomyi, a teraz jest w środkowej części miasta, które z biegiem czasu znacznie się rozrosło. Pierwsza drewniana świątynia wzniesiona została bez użycia ani jednego gwoździa w 1587 roku. Pierwotnie była to budowla trójdzielna, o jednej kopule.
Według przekazów, kiedyś w tym miejscu znajdował się prawosławny klasztor, przy którym, aby się pomodlić zatrzymywali się Czumacy, którzy wieźli do odległych krajów sól na sprzedaż. Dlatego bardzo często ludzie nazywali tę świątynię „Cerkwią klasztorną”. W 1589 roku podczas najazdu tatarskiego Kołomyja została spalona i zniszczona. Klasztor, którego elementem składowym była cerkiew, później nie odbudowano, ale cerkiew podniesiono z ruin. Przez długi okres czasu pozostawała ona jedyną świątynią w Kołomyi. W pamięci ludowej od wieków zachowała się legenda, że podczas wojny wyzwoleńczej w tej cerkwi na uroczystym nabożeństwie był obecny sam Bohdan Chmielnicki, który świętował swoje zwycięstwo nad Polakami.
Obecna cerkiew zbudowana została w 1709 roku, później od strony północnej i strony południowej dobudowane zostały jeszcze dwa zręby, co spowodowało, że stała się to cerkiew na planie krzyża.
W 1845 roku za czasów rządzenia ks. I.Ozarkewycza budowla sakralna została przebudowana (rozbudowana). Obecnie jest to drewniana cerkiew na planie krzyża, pięciodzielna, o jednej kopule. Wszystkie zręby wykonane są na planie czworokąta i wydłużone w kierunku poziomym. Zrąb centralny jest nieco wyższy niż zręby boczne i zwieńczony jest ośmioboczną kopułą na planie ośmiokąta z makowicą. Ramiona boczne świątyni przykryte są dachami dwuspadowymi z makowicami na kalenicach dachowych. Na zewnątrz cerkiew otoczona jest sobotami wspartymi na rzeźbionych słupach, tworzącymi nad babińcem ganek.
W okresie radzieckim przez długi czas cerkiew była niedostępna dla wiernych, później umieszczono w niej Muzeum Pisanek, a w 1990 roku świątynię przekazano wspólnocie lokalnej.
Zabytek architektury o znaczeniu krajowym.